The Acolyte speelt zich af aan het einde van het High Republic-tijdperk in een wereld, ongeveer 100 jaar vóór Star Wars: Episode I – The Phantom Menace. Een voormalige Padawan herenigt zich met haar Jedi-meester om een reeks misdaden te onderzoeken. Ze wordt echter geconfronteerd met krachten die nog onheilspellender zijn dan ze ooit had verwacht.